本作は「真・女神転生V」で描かれた物語とは異なる新たな物語「復讐の女神篇」に加えシステムの改善や新要素を追加したタイトルとなっています。新たなシナリオ追加にともない、悪魔の追加や戦闘システムの改善、悪魔と交流を深める「悪魔の裏庭」などといった真・女神転生Vをより深く楽しめるような作りになっています。さらに本作には真・女神転生Vのシナリオも収録されていますので、本作だけで真・女神転生Vの世界をとことん楽しめるようになっています。

主人公は下校中、トンネルの崩落事故に遭い、「悪魔」が跳梁跋扈する砂漠と化したもう一つの東京「ダアト」に迷い込んでしまう。ダアトにて謎の男「アオガミ」と合一し、禁忌の存在「ナホビノ」となった主人公だが、人間を襲って混沌の世界を作らんとする悪魔たちと神の秩序を守らんとする天使の組織「ベテル」。天使と悪魔が対立する争いに巻き込まれてしまう。そしてダアトを探索中「尋峯ヨーコ」と出会い、行動を共にすることに。その道中、ヨーコと主人公の前に、「カディシュトゥ」と名乗る4人の女魔たちが立ちはだかる。「見つけたぞ、復活の鍵を…」